Wolbachia aprieta pero no ahoga

Aviso para el lector: este artículo requiere de conocimientos previos en biología para su comprensión.

Puede que haya alguien libre de pecado, pero nadie está libre de bacterias. Las bacterias están por doquier, recubriendo las superficies externas e internas del cuerpo de los animales sin que ello suponga enfermedad alguna. Algunas, también llamadas endosimbiontes, incluso colonizan el interior de distintos tipos celulares. La lista es larga, pero sin duda la reina de los endosimbiontes es Wolbachia pipientis, alfaproteobacteria del orden Rickettsiales.

Wolbachia es capaz de infectar un amplio espectro de invertebrados terrestres, artrópodos y nematodos principalmente, siendo el endosimbionte más abundante conocido. Puede transmitirse horizontalmente entre los miembros de una población o entre individuos de especies distintas pero también -gracias a la colonización de los tejidos de la línea germinal de su hospedador- de forma vertical, por vía materna, entre una generación y la siguiente. Wolbachia, no obstante, es mucho más que un “pasajero”. Su alta prevalencia en la naturaleza deriva sobre todo de su capacidad para manipular en beneficio propio la reproducción de sus hospedadores. La gama de estrategias es amplia: incompatibilidad citoplasmática, inducción de partenogénesis, inviabilidad (androcidio) o feminización de individuos genéticamente machos. Todos estos fenómenos favorecen el éxito reproductivo de las hembras infectadas con Wolbachia y, en última instancia, el aumento de la prevalencia poblacional de dicha bacteria de generación en generación. Cada uno merecería, como poco, su propio artículo. La intención de éste es tratar con más detalle el último caso, la feminización de machos, por ser el protagonista de un suceso de gran importancia evolutiva recientemente descrito gracias al estudio del crustáceo terrestre Armadillidium vulgare (Isopoda: Armadillidiidae), popularmente conocido como chanchito, bicho-bola o cochinilla.

Wolbachia dentro de una cálula de insecto.

La determinación del sexo en A. vulgare se basa en la heterogamia de las hembras. Al contrario que los machos (ZZ), las hembras de esta especie presentan un par de cromosomas sexuales distintos (ZW), de modo que el equilibrio de sexos en una generación deriva de la armónica segregación mendeliana de dichos cromosomas. En presencia de Wolbachia, sin embargo, los cigotos de A. vulgare se desarrollan como hembras, incluso si son cromosómicamente machos (ZZ). Esta es la razón del evidente sesgo sexual observado en la descendencia de las hembras de A. vulgare infectadas por Wolbachia, que lejos del 50% esperado incluye un 80-90% de hembras. Las bases moleculares del efecto feminizante de Wolbachia son todavía desconocidas, aunque se sabe que el fenómeno está relacionado con la falta de desarrollo de la glándula androgénica, responsable de la determinación hormonal del fenotipo masculino. Una cosa está clara: en presencia de Wolbachia la determinación del sexo en A. vulgare pasa de ser cromosómica (nuclear) a ser bacteriana (citoplásmica), lo que puede conducir a la pérdida del cromosoma sexual W, jubilado por el efecto feminizante de Wolbachia. En este escenario, es posible observar individuos de ambos sexos en una población de A. vulgare compuesta únicamente por machos infectados (es decir, con crosomas ZZ y hembras) o no infectados (es decir, machos) por Wolbachia. Una auténtica sentencia de muerte —o mejor dicho: de extinción— para dicha población en ausencia de Wolbachia.

Como con Wolbachia pero sin Wolbachia

No estaba todo dicho, sin embargo, en cuanto a la determinación del sexo en el modelo A. vulgare–Wolbachia. Sorprendentemente, un cierto sesgo sexual (60-70% de hembras) afecta también a la descendencia de algunas hembras de A. vulgare no infectadas por Wolbachia.  La exploración del genoma de una de estas hembras reveló la presencia de 3 Megabases (Mb) de origen bacteriano. Este fragmento de ADN, conocido como elemento f, incluye más de 3.000 genes y deriva de un evento reciente de transferencia horizontal que implicó 1.5Mb del genoma de Wolbachia, posteriormente amplificado como consecuencia de múltiples duplicaciones internas. El elemento f está totalmente ligado al sexo femenino y se encuentra en dosis simple, con una única copia por genoma, exactamente igual que los genes de determinación del sexo en modelos heterogámicos. En otras palabras, este fragmento genómico de origen bacteriano ha sido reclutado como factor de determinación genética del sexo en A. vulgare. Es decir, que el cromosoma que contiene el elemento f funciona como un nuevo cromosoma W. Así, Wolbachia habría propiciado el nacimiento de un nuevo sistema de determinación genética del sexo en A. vulgare una vez que su potente efecto feminizante había dado al traste con el sistema original.

No son pocos los eventos de transferencia génica horizontal (HGT, por sus siglas en inglés) mediados por Wolbachia en varios linajes de artrópodos y nematodos. Posiblemente solo una pequeña parte de los que se descubrirán en el futuro, teniendo en cuenta la alta prevalencia de Wolbachia en la naturaleza y su capacidad para colonizar la línea germinal de sus hospedadores. A pesar de ello, la mayoría de los genes de Wolbachia encontrados en genomas eucariotas muestran signos evidentes de inactivación, lo que sugiere que el tráfico de genes no supone casi nunca el tráfico de funciones génicas. Este escenario permite apreciar la increíble excepcionalidad del evento de HGT que dio origen al elemento f, dadas las dimensiones del fragmento genómico transferido y su evidente efecto feminizante en el organismo receptor. Un suceso fortuito con un impacto total en la biología de A. vulgare, en cuyas poblaciones naturales el elemento f es ya más importante que Wolbachia o el antiguo cromosoma W en lo que a la determinación del sexo se refiere.

Sergio López-Madrigal